Щелевые контакты десинхронизируют нервную цепь, чтобы стабилизировать полет насекомых
Nature, том 618, страницы 118–125 (2023 г.) Процитировать эту статью
10 тысяч доступов
1 Цитаты
159 Альтметрика
Подробности о метриках
Асинхронный полет насекомых — одна из наиболее распространенных форм передвижения животных, используемая более чем 600 000 видов. Несмотря на глубокое понимание двигательных паттернов1, биомеханики2,3 и аэродинамики, лежащих в основе асинхронного полета4,5, архитектура и функции нейронной сети, генерирующей центральные паттерны (CPG), остаются неясными. Здесь, на основе экспериментально-теоретического подхода, включающего электрофизиологию, оптофизиологию, генетику дрозофилы и математическое моделирование, мы идентифицируем миниатюрное схемное решение с неожиданными свойствами. Сеть CPG состоит из мотонейронов, соединенных между собой электрическими синапсами, которые, в отличие от доктрины, производят сетевую активность, распределенную во времени, а не синхронизированную между нейронами. Экспериментальные и математические данные подтверждают общий механизм сетевой десинхронизации, который основан на слабых электрических синапсах и специфической динамике возбудимости связанных нейронов. В небольших сетях электрические синапсы могут синхронизировать или десинхронизировать сетевую активность, в зависимости от внутренней динамики нейрона и состава ионных каналов. В CPG асинхронного полета этот механизм преобразует непаттернированный премоторный вход в стереотипную активацию нейронов с фиксированными последовательностями активации клеток, которые обеспечивают стабильную силу взмахов крыльев и, как мы показываем, сохраняются у многих видов. Наши результаты доказывают более широкую функциональную универсальность электрических синапсов в динамическом управлении нейронными цепями и подчеркивают актуальность обнаружения электрических синапсов в коннектомике.
Насекомые, насчитывающие более миллиона известных видов, составляют самую большую группу животных на Земле6. Их значительный эволюционный успех объясняется небольшим размером тела и способностью летать. Эти две особенности обеспечивают доступ к неиспользуемым нишам и быстрое перемещение, но аэродинамические ограничения у небольших летающих самолетов требуют высокой частоты взмахов крыльев, а ограничения пространства требуют миниатюризации центральных нервных контроллеров полета7. У 75% всех видов летающих насекомых высокоспециализированные, непрямые, асинхронные мышцы полета образуют колебательную систему, которая генерирует частоту взмахов крыльев 100–1000 Гц за счет реципрокной активации растяжения мышц-антагонистов крыльев, чтобы обеспечить движение вперед при низких числах Рейнольдса1,8. Летательные мотонейроны (МН), которые иннервируют асинхронные летающие мышцы, активируются на гораздо более низких частотах, поэтому не активируют мышцы от цикла к циклу. Тем не менее, выходная мощность регулируется сетью CPG в центральной нервной системе, которая контролирует частоту срабатывания MN для регулирования уровней миоплазматического кальция, который, в свою очередь, регулирует частоту и амплитуду взмахов крыльев1. Хотя асинхронный полет возникал независимо 7–10 раз в ходе эволюции8, ни принципы архитектуры CPG для генерации выходных сигналов MN из миниатюрной центральной нервной системы асинхронных летателей, ни их функциональные последствия не были идентифицированы.
Чтобы количественно оценить асинхронные модели полета и расшифровать архитектуру CPG, мы использовали выходные сигналы пяти идентифицированных MN (MN1–5), иннервирующих дорсальную продольную мышцу-депрессор крыла (DLM) генетической модельной системы9,10,11 Drosophila melanogaster, а также других виды насекомых (для проверки на общность). DLM обеспечивает силу для движения крыла вниз, состоит из шести мышечных волокон, каждое из которых иннервируется одним из пяти выявленных MN9,10,11 (MN1–5; рис. 1а). Каждый из MN1–4 нацелен на одно из четырех самых вентральных волокон DLM, ипсилатеральных к их соме, тогда как MN5 иннервирует волокна DLM 5 и 6 на стороне, контралатеральной к соме MN5 (Рис. 1a). Эта нервно-мышечная архитектура сохраняется у всех исследованных видов насекомых (саранча12, мотылек13, мясная муха14).
а, Репрезентативная запись MN1–5 и частоты взмахов крыльев (нижний график, увеличенный в черном ящике) во время полета на привязи. Цветная схема MN1–5 в VNC и аксональных проекциях шести волокон DLM. б. Средняя частота срабатывания MN одинакова у каждого животного. Цветовой код такой же, как и в. n = 8 животных. Данные представляют собой среднее значение ± стандартное отклонение c, частота срабатывания MN и частота взмахов крыльев (WB) (красные столбцы обозначают рабочие диапазоны) линейно связаны внутри животного (серые точки; коэффициент корреляции, r2 = 0,63; P <0,0001, двусторонний t- тест) и с большей дисперсией также среди животных (красные точки; n = 100; коэффициент корреляции r2 = 0,31; P <0,0001, двусторонний t-критерий). г — Реакция срабатывания МН (верхние графики) на впрыск тока различной амплитуды (нижние графики). e, Средняя частота срабатывания МН (f) и амплитуда инжектируемого тока (I) примерно линейно связаны в диапазоне 2–30 Гц (n = 15 животных), поэтому превышают нормальные частоты срабатывания МН, наблюдаемые во время полета (вставка; ~ 3–12). Гц, данные из в). Данные представляют собой среднее значение ± стандартная ошибка (основной график) и медиану ± диапазон (вставка). е — во время полета спайки MN1–4 рассредоточены во времени (в состоянии разворота) с характерной последовательностью. Каждое животное переключается между разными состояниями разворота во время полета, но одни и те же состояния разворота являются предпочтительными для разных особей (n = 8). На коробчатых диаграммах показаны медиана (центральная линия), квартили (пределы прямоугольников) и диапазон (столбики ошибок). ж, время появления всплесков MN1–4 в четырех последующих состояниях расширения (1423 (красный); 1243 (бирюзовый); 1234 (зеленый); 1324 (темно-синий)) во время полета.
3.0.CO;2-S" data-track-action="article reference" href="https://doi.org/10.1002%2F%28SICI%291096-9861%2820000619%29422%3A1%3C1%3A%3AAID-CNE1%3E3.0.CO%3B2-S" aria-label="Article reference 13" data-doi="10.1002/(SICI)1096-9861(20000619)422:13.0.CO;2-S"Article CAS PubMed Google Scholar /p> P{UAS-GFP.VALIUM10}attP2), ShakB RNAi-kd (GMR23H06-ADZ attP49;GMR30A07-DBD attP2 > P{TRiP.HMC04895}attP2)). For the experimental data, a two-sided Pearson correlation determined a strong negative correlation (r = −0.94, p < 0.0001, n = 10). (e,f) Firing phase relationships between MN4 and MN5 in control animals (see also Fig. 2a,b, Extended Data Fig. 1) remain similar upon UAS-RNAi knockdown of receptors for inhibitory chemical synapses in MN1–5 (under the control of DLM-MN spilt-GAL4, GMR23H06-ADZ attP49; GMR30A07-DBD attP2), (e) the glutamate gated chloride channel (GluCl) and (f) Rdl GABA-ARs. GluCl-RNAi knockdown efficacy was confirmed by Western blotting and Rdl GABA-AR knockdown efficacy has previously been confirmed64. Coloured bars represent the average values from 10 animals for GluCl-RNAi, 8 animals for Rdl GABA-AR-RNAi, and grey bars the s.e.m./p>